In dem seit mehreren Jahren geführten Krieg der Menschheit bringt die Rasse der Bugs durch Mutation und Evolution neue, tödliche und schwer zu erkennende Arten hervor. Doch auch die Menschen sind nicht untätig geblieben und haben in Form der Q-Bombe eine Waffe entwickelt, die ganze Planeten in die Luft sprengen kann.

Der für die Bekämpfung der Bugs zuständige Sky Marshal Omar Anoke strandet nach seiner Flucht von einem durch die Bugs vernichteten Außenposten auf dem von den Bugs kontrollierten Planeten OM-1. Ebenfalls in dieser gestrandeten Truppe sind der Koch, der Arzt, eine Stewardess, ein Soldat und die Pilotin seines persönlichen Raumkreuzers, Lola Beck. Diese ist eine Vertraute von Col. Rico und aktuelle Freundin der rechten Hand des Sky Marshals, General Dix Hauser. Aus einem unerklärlichen Grund zeigt sich der Sky Marshal plötzlich gläubig, obwohl Religion durch die Föderationsregierung geächtet wird, und macht die Suche nach dem ebenfalls notgelandeten Transportschiff zu seiner persönlichen Suche nach Gott. Überraschenderweise wird die Gruppe nicht von umherstreifenden Bugs angegriffen, was der Sky Marshal als den „Bestimmten Weg“ deutet. Johnny Rico, der das Kommando über den verlorenen Außenposten hatte, wird wegen einer Befehlsverweigerung zum Tode verurteilt. Bei seiner Exekution durch Hängen reißt das Seil scheinbar aus der Verankerung, jedoch stellt sich heraus, dass Dix Hauser, der nun behauptet, eine leitende Position beim Geheimdienst zu bekleiden, seine Finger im Spiel hat. Hauser berichtet Col. Rico, dass dieser in einer geheimen Mission, in welcher er von einer Spezialtruppe unterstützt wird, den Sky Marshal finden und retten soll. Als technische Unterstützung stehen ihnen dabei die neuentwickelten „Marauder“-Kampfanzüge mit einem vielfältigen Waffenarsenal zur Verfügung. Nicht nur der Sky Marshal ist eine der dringend gesuchten Personen, sondern auch seine Pilotin, da sie den geheimen Standort des Flottenhauptquartiers „Sanctuary“ kennt. Diese Informationen in „Bug-Händen“ würde den Untergang der Menschheit bedeuten.

Während der Suche nach dem vermissten Sky Marshal treffen sie auf den Gott der Bugs „Behemecoatyl“, der den Sky Marshal schon seit längerem über den gefangengehaltenen Brain-Bug (aus Teil 1) kontrolliert, indem er ihm vortäuscht, Frieden mit der Menschheit schließen zu wollen. Der Sky Marshal wird von Behemecoatyl verschlungen. Die Spezialeinheit unter Johnnys Führung kann Lola Beck und die Stewardess retten, und mit der neuesten Waffe, der Q-Bombe, wird der „Mega-Bug“ schließlich zusammen mit dem Planeten vernichtet.

Zum Abschluss wird in einem Spot der Föderation erklärt, dass Gott doch existiere und dass er auf der Seite der Menschen stehe. Dix Hauser und Lola Beck heiraten, und Col. Jonny Rico wird eine Beförderung zum General angeboten. Er soll das Kommando über das Marauder-Programm übernehmen.

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